本文系受笔者之邀，国际著名生物地理学家、Wallace奖得主Briggs教授针对入侵生态学的来龙去脉及其生物多样性效应所发表的研究报告。正如Briggs对笔者所谈到的，他对很多人缺乏入侵生态学科来龙去脉等方面知识的事实感到遗憾，希望能有所启发。

提要

入侵生态学从19世纪中叶开始及其与岛屿生物地理学关系的历史，尚未被研究过。事实上，这方面的大多数历史记录都是从1958年Charles Elton的书出版开始的。从那时起，该领域经历了惊人的增长，直到它成为与生态学、生物地理学及宏观生态学相关的主要专业领域。多年来，入侵研究为定殖、适应、生物多样性、进化和物种关系领域的知识做出了重要贡献。与此同时，许多生态学家也确信物种入侵是造成本地灭绝和生物多样性丧失的原因。然而，基于对有记录的灭绝及其原因的新研究表明，入侵者很少与此有关。相反，成功(殖民)入侵者几乎总是被占据必要栖息地的本地物种所接纳。这种接纳导致入侵地区的物种多样性增加。多样性增加通常导致更稳定的系统、具有更高的生产力和更强的抗入侵性。此外，正如化石数据所表明的那样，入侵可能最终导致额外的物种形成，从而增加全球生物多样性。这些数据提供了关于一个动态的和全球性系统的证据，其中包括了从高物种多样性中心向外扩展到多样性较少且竞争较弱区域的成功入侵(Briggs JC. 2013. Invasion ecology: Origin and biodiversity effects. Environmental Skeptics and Critics, 2(3): 73-81)。

1 引言

在过去二十年中，对外来生物入侵的研究已经变得非常普遍，现在它已成为现代生态学和生物地理学的一个主要研究领域。目前，许多期刊用了相当大的篇幅介绍入侵物种研究，其中两本期刊完全致力于这一主题。同时，在该领域出版了了许多新书。与此同时，一些科学家和科普作家在大众报纸和杂志上发表文章，讲述由人类和人类引入的生物所引起的物种灭绝。绝大多数当代物种灭绝事件发生在空间极其有限的地方，例如海洋岛屿或淡水湖泊和溪流，这一事实往往被忽视了。结果是，在一般公众和一些保护团体中，已经形成了对入侵物种的战斗态度。也就是说，入侵者是危险的，必须被击退。正如Brown和Sax(2004)所指出的那样，入侵生态学需要更科学更客观，以及更少情绪化心理。

最早的入侵研究开始于将长距离扩散视为一种重要的生物现象。除了达尔文(Darwin)和华莱士(Wallace)之外，19世纪的生物地理学家将地球划分为一系列地区或省份，很少考虑这些地区之间存在着动态关系。已记录了一些鸟类和昆虫的长距离迁徙，但未被认为具有普遍意义。但Darwin(1859)指出，扩散是一种全方位重要的现象，并认为动物和植物群体通常比他们居住的地方更为年轻。在这方面，与他的朋友Joseph Hooker和Charles Lyell意见不同。尽管Darwin强调了扩散的重要性，但他也提请注意迁移屏障的影响，这种屏障允许通过自然选择进行缓慢的修改过程(Zhang WJ. Fundamentals of Network Biology. World Scientific Europe, London, 2018)。

2 岛屿生物地理学

入侵生态学中不可或缺但常被忽视的是，其一部分是通过150年岛屿生命研究所积累的知识。这方面的例外是Ludsin和Wolfe(2001)，他们提醒达尔文注意了对入侵后果的认识。对入侵生态学史的描述几乎总是从Elton(1958)的书开始。题为“Fifty Years of Invasion Ecology”(Richardson，2011)的一本书，有四章专门从历史视角讨论入侵生态学，但很少提及1858年至2011年对岛屿进行的入侵研究。早期，生物学家开始将孤立的岛屿视为可以探索它们以便在全球范围内理解进化、传播和灭绝的的微宇宙。Darwin和Wallace(1858)将他们的进化论基于岛屿生命研究。Wallace(1880年)写了第一本专门介绍岛屿生物地理学的书。 1948年，K.W. Dammerman发表了他著名的关于喀拉喀托动物区系的书，描述了了一个已经耗尽其生物群的岛屿的重新定殖。

岛屿生命研究对入侵、物种形成、环境适应、进化和灭绝的知识作出了重大贡献，但有一个不幸的方面。由于岛屿被人类和它们引入的动物占据，大量的岛屿特有物种被灭绝(Zhang WJ, Chen B. 2011. Environment patterns and influential factors of biological invasions: a worldwide survey. Proceedings of the International Academy of Ecology and Environmental Sciences, 1(1): 1-14)。这些事件，其中许多已被大众广泛认知，给人们造成了一种印象，即入侵通常会导致本地物种的完全(全球性)灭绝。关于这些灭绝的报告，以及随后关于岛屿新定殖可能引致本地物种丧失的结论(MacArthur和Wilson，1967)，导致对所有入侵物种的强烈消极态度。然而，现在有一种新观点，认为证据表明，绝大多数同期灭绝仅限于岛屿和其他受限的栖息地。例如，过去500年记录的鸟类和哺乳动物灭绝事件表明，超过95％的灭绝发生在岛屿上(Loehle和Eschenbach，2012)。这表明，大陆的灭绝率并不是非常高(三种哺乳动物和六种鸟类)。

3 其他进展

Charles S. Elton应该获得“入侵生态学之父”称号。他的有影响力的著作“The Ecology of Invasions by Animals and Plants”(1958)将入侵生态学建立为一个独立的学科，与演替生态学有关但不相同。这种区别在一些生态学家中并不常见，他们指出，外来入侵者和本地入侵者都是殖民者，它们的效应已在演替文献中得到充分描述(Davis等，2001)(Zhang WJ. 2015. A generalized network evolution model and self-organization theory on community assembly. Selforganizology, 2(3): 55-64)。到1958年，Elton已经因其关于动物生态学和动物种群动态的书而成为著名的生态学家。那么，为什么在晚年，Elton突然对入侵和演替生态进行了区分？在第二次世界大战期间，英国要求Elton找到更好的方法来控制兔子、家鼠和老鼠以保护人类的食物供应(Davis等，2001)。据说所有这些物种最初都是从欧洲入侵的，当时英国受到德国入侵的威胁。因此，为了强调这些害虫造成的破坏，它们被称为具有军国主义内涵的入侵者。Elton(1958)的书几乎完全集中在各种臭名昭著的入侵者方面。

最近，入侵生态学受益于其他方面的进展。 Williamson(1996)出版了一本关于生物入侵的教科书，供学生和专业人士使用。这本著作涵盖了生物入侵的的主要方面，并附有适当的例子。其重点是入侵者作为有害物种，但这仅仅反映了大多数已发表文献的观点。另一个主要出版物是“Species Invasions”一书(Sax等，2005)。最近，出版了几本主要涉及入侵的书籍。另外，也发表了一篇关于入侵的生态和进化问题的综述(Sax等，2007)。所有这些书籍和评论都代表了过去20年来大量的入侵生物学出版物的一小部分。我们目前关于物种入侵的知识，则代表了持续迄今的岛屿研究和1958年后对该领域重感兴趣的工作积累。

随着对入侵的兴趣普遍增加，海洋入侵生物成为重要的研究焦点，并且在海洋入侵生态学和陆地入侵生态学之间形成了明显的分叉。大多数早期海洋工作涉及船舶引入港口和河口的有害生物物种所造成的破坏(Briggs，2012)。尽管对两种环境中的现代入侵研究已经致力于大致相同的问题(物种多样性，干扰，载体，繁殖压力，及竞争等的影响)，但研究结果往往在不同的杂志上报道，文献交叉很少。因此，有必要检查两个领域以查看一个领域中的进展是否适用于另一领域。

4 海洋入侵

一些生态学家已经认定外来入侵者是海洋生物多样性的主要威胁，尽管鲜有证据表明生物多样性(这里意味着物种多样性或丰度)确实在减少。 Molnar等(2008)使用太平洋牡蛎(Crassostrea gigas)作为威胁物种的主要例子。尽管这种双壳类动物虽然在某些地方不受欢迎，但不能被视为对生物多样性的威胁。在巴塔哥尼亚北部，它增加了种子和非动物生物的种群密度以及鸟类的摄食率(Escapa等，2004)。在瓦登海，Crassostrea已经部分取代了天然的贻贝，与牡蛎相关的群落显示出优势的物种丰度、丰富度和生物量(Reise等，2005)。太平洋牡蛎是一种工程物种，可以增强物种多样性而不是威胁，还有其他入侵物种也属于同一类别(Schlaepfer等，2011)。

大多数涉及与本地物种反应的、成功的海洋入侵，似乎主要包括丰富度或栖息地的变化(Briggs，2010)。后者有时被描述为生境共享或生境压缩。但在大多数情况下，尚不清楚是否涉及生境变更。正如本文将要指出的，已经提出了几个描述入侵者和本地物种之间关系的术语。地中海或瓦登海的观察者报告了大多数种间反应。尽管全世界已有数百次海洋入侵事件-主要来自港口或河口-但入侵者被原生态系统接纳的过程细节仍未得到描述或了解甚少。其原因可能是由于难于在海洋环境中进行长期观察。海洋入侵引起的竞争已得到证实，但竞争性排斥很少见(Byers，2009)。

对东地中海入侵(Galil，2007)和瓦登海入侵(Reise，2005)的观测，以及广泛的区域和当地数据的结论(Witman等，2004，Karlson等，2004)，表明入侵方向几乎完全是从物种多样性高的地区到低多样性地区。但是，即使是最丰富的群落也偶尔会受到入侵(Briggs and Bowen，2013)。最多样化(物种丰富)的生物群是那些竞争性表现最高的生物群(Vermeij，2005)。因此，竞争可以被视为定殖过程的一个组成部分，即来自高物种多样性区域的物种似乎具有优势。但是当地人几乎总是设法保留他们原始栖息地的一部分。被本地物种接受的普遍性，解释了为什么来自高多样性热点的入侵者可以在广阔的地理区域扩散其影响力。

有人批评当代对入侵者的接受可能不会持久，未来几年可能会导致生物多样性的灭绝和丧失(Ricciardi和Simberloff，2009)。作为回应，人们可以指出历史事件，其中记录了大规模入侵的后果。来自几次历史性入侵的信息(Vermeij，1991,2005; Patzkowsky和Holland，2007)表明，一旦入侵者定殖下来，与本地种的关系通常持续一百万到几百万年。此外，化石证据表明，入侵数百万年后，大量入侵者经历了物种形成，从而增加了全球生物多样性。在泥盆纪时期，其他研究者发现，由于入侵者的物种形成率下降以及优先生存，多样性长期下降(Stigall和Lieberman，2006)，但对于物种形成率不低的新近纪来说，这显然是不正确的。对奥陶纪的研究发现了由入侵(迁移)、起源和灭绝率共同主宰的全球丰度平衡的证据(Heim，2008)。基于各种历史和最近的入侵中得出的信息，提出了三步骤过程：入侵-接纳-物种形成(IAS)。这一被称为IAS机制的过程(Briggs，2010)，显然有助于历史上全球海洋物种多样性的增长。

5 陆地入侵

淡水溪流和湖泊虽然可能被认为是一般陆地景观的一部分，但却展现了外来生物入侵的广泛历史。与大多数大陆和海洋生境相比，淡水水生栖息地的空间极为有限。这意味着淡水入侵和过度捕捞会导致大量灭绝和生态系统改变(Ricciardi和MacIsaac，2011)，因此其结果与在海洋岛屿发现的结果非常相似。总的来说，正如Strayer(2010)在其评论中指出的那样，生态上重要的入侵者类别包括：作为初级消费者的软体动物，从其顶点或中心影响食物网的鱼类，作为强力杂食动物的十足类动物，具有强大工程性和初级生产效应的植物，以及可能影响人类和其他生物的疾病。

相比其它类群，植物的入侵生态学已经被更多的科学家进行了更彻底的调查。 “侵入性”一词用于描述群落对外来物种的易感性(Lonsdale，1999)。侵入性的观点源于Elton(1958)的生物抗性假说，他提出了本地物种多样性与入侵成功之间的负相关关系。这通常是正确的，但是入侵抵抗力(生物抗性)可以随可用的开放空间数量而变化(Stachowicz和Byrnes，2006)。 Richardson和Pysek(2006)指出，物种多样性以外的因素肯定是重要的，并确定了四个特别有影响力的因素：(1) 干扰，(2) 竞争释放，(3) 资源可用性，和(4) 繁殖压力。但同时被广泛认可的是“侵入性的波动资源理论”(Davis等，2000)。

另一个术语，也主要致力于植物入侵，但也有一些海洋动物的例子，这就是“促进”(facilitation)一词(Stachowicz，2001; Bruno等，2003)。促进被定义为两种有益于至少一种生物的生物之间的直接积极相互作用。这个定义包括共生、互利以及相互间的专性和兼性关系等(Zhang WJ. 2011. Constructing ecological interaction networks by correlation analysis: hints from community sampling. Network Biology, 1(2): 81-98)。在植物群落中，为了应对环境变化，促进可以与竞争交替进行(Callaway和Walker，1997)。关于生物相互作用的文献综述(Bruno等，2005)表明，在群落构建中，直接促进性相互作用至少与竞争和捕食一样普遍和重要。Richardson等(2000)认为，入侵生态学的一个关键教训是，要成功定殖，就经常需要许多其中物种的促进作用。但一些作者(Munguia等，2009)认为，促进不是真正的物种相互作用，因为其中一个物种的适应性未受影响。

最初提出“接纳”(accommodation)一词是为了描述海洋环境中的入侵定殖(Briggs，2010)。接纳意味着生活空间的产生，表明即使本地物种占据优先空间，它都会让位于或支持入侵者，允许在以前只有一个物种的地方存在两个物种。与促进相比，接纳是更广泛的术语，因为它包括了促进，以及当本地物种显然被迫让位或物理性支持入侵者时所感知到的竞争。因此，成功的入侵可以说是通过扩散传播(人为的或自然的)，发现合适的位置，以及通过本地生物的接纳来驱动的。有时，关键因素可能是基质适应性(侵入性)或促进作用，但当物种关系的细节未知时(多数情况就是如此)，可以使用接纳(作为更具包容性的术语)一词。最后应该注意到，入侵物种和扩大的本地物种在进入新的生态系统时都得到了接纳，但两者之间的接受程度没有差异。

另一个首先在海洋环境方面注意到的因素是，化石数据的存在表明历史上的入侵导致数百万年间的物种形成显著增加。因此，由入侵产生的至少一部分局部多样性增加最终转化为全球多样性增加。关于历史上的植物入侵，可获得类似的信息。 Lidgard和Crane(1990)的经典论文以及Magallon和Castillo(2009)最近的一项研究，追溯了白垩纪被子植物物种多样性的增加。被子植物首次出现在大约1.4亿年前的赤道地区(Ma)。大约在0.90亿年前，被子植物入侵高纬度地区，逐渐成为主要的植被类型，而苏铁、蕨类植物和针叶树则下降。被子植物在被纬度地区扩散后物种多样性的巨大增长，表明它们的入侵在全球生物多样性增加方面具有持久的益处。

6 灭绝

除了海洋岛屿、淡水湖泊和溪流以及其它类似受限栖息地的案例外，似乎实际上没有入侵造成灭绝的事例(Gurevitch和Padilla，2004)。在涉及海洋生物、陆地植物和小型陆生动物的案例中，除岛屿外，入侵造成的灭绝证据很少或根本不存在(Vermeij，2005)。没有证据表明来自外来植物的竞争导致任何本地物种灭绝(Davis，2003)，甚至在岛屿上，植物和动物的灭绝主要是由捕食而不是竞争造成的(Sax和Gaines，2008)。在海洋环境中，没有由外来物种竞争导致本地灭绝的案例(Sagoff，2005; Briggs，2007,2012)。事实上，任何原因造成的当代海洋灭绝现象都很少。但在过去50年中，政府支持的商业捕鱼导致约上千个种群的崩溃，这些种群曾经供应了世界上大部分的海鲜食物。对于崩溃的物种，现在作为其以前种群规模的小残余存在，未来是黯淡的。他们遭受遗传多样性丧失、近交衰退和依赖影响(Allee效应)。由于海洋物种因历史气候变化而被灭绝，持续的全球变暖可能导致已经不稳定存在的小种群灭绝。它们可能被视为灭绝赤字的证据，随着气候变化变得更加严重，必须支付这些赤字(Briggs，2011)。小型陆地种群等待着类似的命运。

7 一个动态世界

对于陆地和海洋而言，显而易见的是，成功定殖本土生态系统的外来物种很少会导致灭绝，而是由占据适当生态位或栖息地的本地物种所接纳。接纳过程导致入侵区域的物种多样性增加。此外，正如化石数据所表明的那样，入侵可能最终导致额外的物种形成，从而增加全球多样性。在陆地系统中，多样性增加通常导致更稳定的系统、具有更高的生产力和更大的入侵抗性(Tilman等，1996; Lehman和Tilman，2000; Stachowicz和Tilman，2005)。在海洋环境中也是如此(Vermeij，2005; Worm等，2006)。在生态学家中，人们普遍认为物种多样性与生态系统稳定性之间存在正相关关系(Hooper等，2005)(Zhang WJ. 2016. Network robustness: Implication, formulization and exploitation. Network Biology, 6(4): 75-85)。世界上几乎所有地区都出现了入侵现象，多样性的增加可能会继续，直到下一次可能的(或可能已经出现的)巨型气候变化。在海洋中，存在一个全球扩散系统，其中包括从高物种多样性中心向外扩展到多样性较少且竞争较弱区域的成功入侵(Briggs和Bowen，2013)。外围生态系统的多样性显然依赖于来自区域的连续物种流动(Karlson等，2004)。与突变对种群和物种长期演变的重要性一样，入侵可能对群落和生态系统的长期发展和活力至关重要(Vermeij，2005)。

8 结论

虽然入侵生态学起源于19世纪中期，彼时物种扩散的重要性变得明显，并在随后150年对岛屿的研究中取得了重大进展。但直到1958年Charles Elton的书出版，才被认为是一门独立的学科。多年来，入侵研究为生态学、定殖、适应、进化和物种多样性等领域做出了巨大贡献。在陆地和海洋中，入侵物种增加了当地的多样性。这种情况发生的机制，被称为入侵性，或促进性，或适应性。在海洋中，增加过程似乎必须具有竞争性成分，因为成功(定殖)的入侵几乎完全是从高物种多样性区域到较少多样性区域。在陆地上，因为已经描述了各种植物竞争，竞争也很重要，但区域和当地物种多样性之间的关系并不十分清楚。在这两种环境中，外来入侵者都导致当地群落的物种多样性增加。促进作用很普遍，但在大多数成功入侵的情况下可能不会发生。 “接纳”一词包括了促进、生境分享、生境压缩和共生。因此，它几乎适用于导致定殖的所有入侵。

在海洋中，古生物学研究表明，适应性导致入侵者与本地物种之间存在长期关系。从长远来看，物种形成会导致全球物种多样性增加。在陆地上，从大约140亿年前被子植物群落的进化开始，植物多样性发生了的变化最大。当被子植物入侵高纬度地区时，它们的物种多样性大幅增加。这表明历史入侵的原因和最终影响在陆地和海洋环境中可能非常相似，并且IAS入侵过程可能适用于每个环境。可以观察到，虽然海洋和陆地生态仍然是不同的学科，但在入侵物种方面存在着普遍的相似性。几乎所有当代(殖民)入侵的结果都是适应，而不是消除。入侵和本土反应的自然世界，更符合“爱你的邻居”而不是“男人的城墙”的箴言。