摘要

瓢虫大多有明亮色彩，并且在重要作物如蚜虫和介壳虫的生物防治中起着至关重要的作用。然而，它们的特征是拥有一组令人不快和有毒的防御化学物质。这些化学物质与明亮体色一起形成了警戒屏障。许多突出的瓢虫成虫都具有鞘翅，同时带有对比鲜明的红色和黑色或黄色和黑色的图案，通常用作警告作用。瓢虫的幼虫和蛹也可能特意着色，表面上有深色和明亮的区域。在国际性节肢动物刊物<>(ISSN 2224-4255)发表的一篇综述中，作者论述了瓢虫的颜色和毒性的重要性(Aslam M. 2020. Conspicuousness and toxicity of Coccinellidae: An aposematic review. Arthropods, 9(3): 85-91)。

1 引言

1.1 警戒作用

许多动物通过广告(警告信号)劝阻捕食者，说明其有毒性，不宜食用或不适合作为猎物，被称为警戒作用。警戒作用通常对捕食者和猎物都有利，因为捕食者避开了食用不合适食物的成本(包括浪费精力、疾病甚至死亡)，并且猎物躲避了捕食者的攻击。大多数动物具有鲜艳的体色，可以警告捕食者其防御能力。但是，尚不能通过警戒色的强度可靠地指定防御等级。警戒作用包括两个组成部分：主要防御作用，例如特征性的颜色或气味，表明猎物不合适，因此有助于避免攻击；第二道防线包括化学毒性在内，当被捕食者攻击时，猎物会对其进行防御。例如，瓢虫翅膀上的鲜艳颜色(红色、橙色或黄色)以及黑色斑点向捕食者表明它们有毒(Arenas等，2015)。

华莱士(1889)最初提出了的毛虫色彩鲜艳为警告信号的概念，这显然与当时的自然选择理论不符(Winters，2018)。华莱士提到有毒特征的表达为“警告着色”，并且对鲜艳警戒信号的早期研究大多仅限于视觉视角。现在，突出的色彩、声音、气味或其他可察觉特征已被包括在警戒信号中(Rowe和Guilford，1999)。“Aposematism”是希腊语，Poulton(1890)首次使用它来描述华莱士对警戒色的理解。

1.2 警戒作用的进化

从进化的角度看，警戒作用似乎是自相矛盾的，因为警戒展示使得猎物对捕食者很明显，结果是它们可以通过杀死被消灭，并且在捕食者学会避开它之前就可以丧失警戒性(Briolat等，2019)。尽管难吃的广告显然对捕食者有利，而且许多物种的特征在于警戒展示，但警戒作用的起源并不那么直接。达尔文(Darwin，1874)推测，性选择是造成明亮羽毛和其他突出特征的起因，而这些特征主要是由雄性用来吸引雌性的。警戒展示的功效随其密度/频率的增加而增加。已经提出了多种理论来解释具有突变的第一批个体的生存，这些突变增强了突出性，以帮助捕食者学习并因此实现了选择性优势(Skelhorn等，2016)。其中，有些与随机情况有关，例如暂时没有捕食者，突变体的生存是偶然的还是猎物种群动态的随机变化(Winters，2018)，而另一些则认为基于非突变的警戒起源(Ruxton等，2004)。警戒信号可能由于其在其他活动中的作用而进化，例如交配(即性选择)，寻找食物或温度调节，以及包括多重选择压力在内的进化过程的继续。同样地，在密集的猎物和捕食者发现的可能性较高的情况下，对低温动物的无扰动选择可能会促进警戒信号的演变。突然的环境变化引发了先前的隐秘信号，使其变成突出信号，这也可能是引起警戒作用的原因。

然而，上述假设不是相互排斥的，随着时间的流逝，不同物种之间通过不同途径发生了警戒作用进化。系统进化分析和重建等进化过程的研究进展可能有助于理解生物警戒作用的起源(Härlin和Härlin，2003)。

1.3 警戒展示的特征

通常，有效的警戒展示是一种有助于捕食者长期学习和避免的展示。尽管警戒展示的多样性，但它们大多数还具有一些与其功能相关的共同特征。通常，警戒展示表现出突出特征，包括诸如鲜艳的色彩或强烈的气味之类的元素。已列出了几个原因来解释突出的颜色是否适合于警戒展示(Stevens和Ruxton，2011)。

由于突出性，捕食者在远处容易发现和识别物种。与其他类型的信号相比，突出的警戒展示可能会增加食肉动物的警觉性，并提高食肉动物的学习、记忆和猎物识别精度。

除一般的突出性外，警戒展示大多还具有其他相关特征(Stevens和Ruxto，2011)。警戒信号主要包括相似的颜色，通常是红色、黄色和黑色。这样做的原因可能是，当捕食者单独或通过进化时间来学习避免这些无主色时，使用相似的颜色可使无主色物种将种级学习成本降至最低。许多警戒作用物种具有相同的表型，可以从模仿中受益。尽管如此，红色、黄色和黑色对于环境的普遍使用还是很重要的。与其他颜色相比，这些颜色与绿色树叶背景形成强烈对比，在阴影和光照下保持鲜明的区别，在颜色和亮度上均表现出独特性，并呈现出与距离相关的伪装(Stevens和Ruxton，2011)。

不管上述一般特征如何，警戒展示都显示物种内部和紧密相关物种之间的变化。就季节或空间而言，环境变化或捕食者群落对于维持这种多样性很重要，这可能有助于不同的形态在不同的时间、区域或环境中蓬勃发展。表型可能涉及更多的选择性压力，表明警戒作用与其他现象(例如性选择)之间存在关联。

1.4 信号诚实性

信号诚实性已经与残障假说相关联地描述过，这表明展示是诚实的，因为其产生与高成本相关(Penn和Számadó，2019)。但是，警戒展示本质上并不是障碍，在警戒展示产生和次要防御机制之间没有一致的联系(Guilford和Dawkins，1993)。从定性上讲，突出的警戒展示经常能诚实地展示出猎物的不可口性，因为缺乏次要防御能力(例如毒性)的猎物无法支付对捕食者更为突出的生存成本(Summers等，2015)。在没有二级防御的情况下，突出的的警戒展示将导致高捕食率并降低适应性。贝特斯拟态是主要的例外，未防御物种模仿拟态物种，以便在不体验防御成本的情况下获得拟态物种的适应性优势。

某些警戒作用物种定量诚实的展示表明，警戒展示的强度与捕食者的难吃程度呈正相关(Summers等，2015)。尽管需要进一步研究，但定性诚实似乎比这更普遍。当信号与防御方式存在形态或生理关系时，量化诚实的警戒展示可能起主要作用(Winters，2018)。

2 瓢虫科的警戒作用

瓢虫(鞘翅目：瓢虫科)以其鲜艳的色彩而闻名，并在生物防治农作物害虫诸如蚜虫和介壳虫等中起着重要作用。然而，它们拥有令人不快和有毒的防御性化学物质，加上鲜艳的色彩，使瓢虫真正具有警戒作用(Ceryngier等，2012)。特别是最著名的瓢虫族，成虫的特征是色彩鲜艳，其鞘翅上的红色和黑色或黄色和黑色形成鲜明对比，用作警戒色(Escalona等，2017)。幼虫和蛹的体表也由特有颜色的深色和明亮区域组成(Holloway等，1991)。对于某些以光学方式定向的脊椎动物捕食者，例如大山雀(Parus major)，任何斑点图案和大体形状(卵形和凸形)也可能成为猎物无利可图的信号，除了警戒色(Dolenská等，2009)。

不仅在瓢虫科成员之间，而且在一些表现出几种颜色形式的特别物种中，颜色的变化范围很广(例如Adalia bipunctata和Adalia decempunctata: Honěk等，2005; Harmonia axyridis: Kholin，1990)。斑点的数量和大小存在明显差异。普通的颜色是较小物种的特征，例如黑色的小毛瓢虫族，非斑点红色的Cynegetis impunctata(Majerus，1994)。

2.1 瓢虫的色素

在许多昆虫中都发现了类胡萝卜素(Goodwin，1971)，例如甲虫，其中包括桔红色的瓢虫。通常，从未在动物(包括昆虫)中从头合成类胡萝卜素，因此，在动物中发现的类胡萝卜素应是饮食来源的(Goodwin，1952)。代谢反应可能导致其部分修饰(Liaaen-Jensen，1990；Matsuno，1989)。在七星瓢虫中鉴定出的类胡萝卜素可能是微生物而不是植物，表明共生微生物的贡献(Britton等，1977)。

2.2 瓢虫的毒性

瓢虫的血淋巴中存在令人不愉快且有毒的化学化合物，从而从化学上防御天敌，其中最常见的是生物碱、多氮杂丙烯酰胺和多胺(Laurent等，2005)。除这些化合物外，瓢虫的血淋巴还含有称为吡嗪的化学物质，它们可提供嗅觉的长距离抗捕食性保护(Guilford等，1987；Rothschild和Moore，1987)。像蚂蚁(Sloggett等，1998)、蜘蛛(Camarano等，2006)、草蛉(Lucas，2005)和其他瓢虫(Agarwala和Dixon，1992)等嗅觉定向的捕食者由于其化学信号而避免攻击瓢虫。人们发现某些瓢虫物种对鸟类有剧毒(Marples，1993；Marples等，1989)。瓢虫血淋巴含有以下主要有毒物质：

(1) 生物碱

许多瓢虫产生的生物碱是碱性的、含氮的天然化合物，具有苦味和毒性(Daloze等，1995)。在瓢虫中研究了近50种不同类型的生物碱(Laurent等，2005)，这些生物碱是在其血淋巴中制造的，包括无环胺、吡咯烷、哌啶、9-氮杂双环壬烷(同型环烷)、2-甲基过氢-9b-氮杂苯并三氮杂和氮杂马来酰亚胺。受到干扰时，瓢虫在胫股关节处散发其血淋巴小滴，这就是“反射性血液”，这种散发称为“反射性出血”。由于存在有害和有毒的生物碱，这种机制是对天敌的有效防御(Daloze等，1995)。反射性出血在大多数瓢虫物种的成虫中很常见，而在某些物种中，幼虫和/或蛹也通过身体背表面的孔反射性出血(Holloway等，1991)。

根据对30种不同瓢虫物种的调查，已经建立了生物碱的存在与警戒色之间的相关性，而不与植食性或肉食性相关(Braekman等，1998)。多项研究表明，瓢虫的苦味生物碱对蚂蚁(Pasteels等，1973；Aslam和Nedvěd，未发表)和跳蛛(Eisner等，1986)具有抑制作用。尽管瓢虫对雏鸟的毒害作用相对有些不同，但已发现七星瓢虫对蓝雀雏鸟有很高的毒性(Marples等，1989)。

(2) 吡嗪

Eisner和Grant(1980)提出的“嗅觉警戒”想法揭示了气味和毒性之间的联系，并因此避免了根据其气味攻击有毒或难吃的生物。化学上，在瓢虫的血淋巴中发现的2-甲氧基-3-烷基吡嗪是芳族杂环含氮化合物。当这些昆虫反射出血时，吡嗪会产生典型的气味，再加上异位色素，会警告捕食者这些瓢虫的不适性(Moore等，1990)。

(3) 多胺

聚胺是包含两个以上氨基的有机化合物。大环多胺的混合物构成了植食性瓢虫Epilachna borealis防御性分泌的主要部分。这些化合物包括2-羟乙基氨基链烷酸的非常大的环内酯结构衍生物。通过小构件的组合组装以及大分子的额外分子内重组，产生了高度的结构多样性(Schröder等，1998)。

3 突出性与毒性之间的关系

尚未很好地研究类胡萝卜素和基于黑色素的颜色在无脊椎动物中的信号传导作用。由于鞘翅上红色和黑色斑块的巨大变化以及一种生物碱-谐和剂的化学防御作用，因此，Harmonia axyridis可能是此类研究的模式生物。业已发现，视觉信号强度与H. axyridis的毒性水平正相关(Bezzerides等，2007)。在颜色显著的毒蛙科(Dendrobatidae)中也发现了类似的结果(Summers和Clough，2001)。与雄性相比，发现异色瓢虫雌性的鞘翅目红色较多(或更少的黑色)，生物碱含量较高，非黑色素的化学防御力更好(Bezzerides等，2007)。为此，有人提出了将抗氧化剂分子用于色素沉着和防止累积毒素的建议。因此，由于这些分子的存在，突出性和毒性可能被描述为正相关(Blount等，2009)。

总之，有人认为应将突出性和毒性相关联，但是，Aslam(2020)的研究表明，隐性和较少警戒性瓢虫的驱避性和毒性没有系统地低于警戒性突出的物种。